A kápolna rekonstruált épülete a Szent Jobb eredeti őrzőhelye volt, mozaikja egyedülálló művészettörténeti értéket képvisel. Egyedi történelmi emlékhelyként Szent István családjának valamennyi tagjától őriz ereklyét. Az eredeti kápolna története a XVIII. század második felében kezdődött, amikor Mária Terézia 1771-ben Ragusából, a mai Dubrovnikból visszahozatta Budára államalapító királyunk kézfej-ereklyéjét, amelynek állandó őrzésére a palota meglévő kápolnájához bővítményt építettek. A kis barokk kápolna 1778-ban készült el. Az 1848-49-es szabadságharcban a korabeli palota nagy része romokban hevert, a Szent István kápolna azonban nem semmisült meg. A kiegyezés (1867) után, a királyi palota átépítésekor az ereklyeőrző kápolnát elbontották, majd körülbelül ugyanoda visszaépítették. Az új, immáron a Szent Jobbról elnevezett kápolna az eredetihez képest kisebb helyiség volt, benne egyszerű oltárasztalon neogótikus, ezüst ereklyetartó őrizte első királyunk mumifikálódott jobbját.
A kápolnát a millenniumra Róth Miksa műhelyében készült aranymozaikkal díszítették. A trónon ülő alak mellett két oldalt az Árpád sávos és a kettős keresztes címer volt látható. Az ábrázolás különlegessége, hogy István király fején nem a ma ismert Szent Korona van, hanem annak csupán a felső része, a Corona Latina.
Az ereklyeőrző hely 1901-re készült el, és 1944-ig itt őrizték Szent István Jobbját. A II. világháborúban, a bombázások alatt a vártemplom teljesen elpusztult, de a Szent Jobb kápolna – bár súlyosan megrongálódott – csodálatosan épen megmaradt.
Az arany üvegmozaik tizenkét évig pihent a romok alatt. A háború után, az 1950-es években kezdték meg a helyreállítást a budai palota területén. Ezekben a munkálatokban részt vett Bicskei Karle János festőművész, aki az 50-es években Balatonalmádiban a plébániatemplom falképein is dolgozott, és ő mesélt az akkori plébánosnak, Dr. Pintér Sándornak a budai vár romjai között rejlő, pusztulásra ítélt értékről. A Szent Imréről, István király fiáról elnevezett egyházközség papjának kezdeményezésére és szervezőmunkája eredményeként 1957-ben a balatonalmádi Szent Imre plébániatemplom mellett felépült a Szent Jobb kápolna pontos mása. A teherautókon Balatonalmádiba szállított töredékekből hozzáértő kezek gondos munkával rekonstruálták a boltozat aranymozaikját és a kápolna belső terének több részletét: az oltárt a tabernákulummal, a gyertyatartókat, a kovácsoltvas kaput és márvány keretét. Megmenekült a nemzetünk kincseként számon tartott Szent Jobb kápolna!

A plébánia és a kápolna történetében megható esemény volt, amikor 2000. május 13-án a Szent Jobb ereklye egy napra visszatért „eredeti őrzési helyére”. A millenniumot záró ünnepségek részeként, 2001. augusztus 19-én Szabó Géza kanonok, a Szent István bazilika plébánosa, a Szent Jobb őre a Szent Jobból származó ereklyét (fragmentumot) adományozott a kápolnának. Balatonalmádiban az utóbb kapott Szent Imre- és Boldog Gizella-ereklyékkel ismét együtt van az első Magyar Szent Család.